寂光院は天台宗の尼寺で、山号を玉泉寺といい、推古2（594）年に聖徳太子が父・用明天皇の菩提を弔うために建立されたと伝えられる。当初の本尊は、聖徳太子御作と伝えられる六万体地蔵尊であったが現存しない。
鎌倉時代に制作された旧本尊（重要文化財）は、平成12（2000）年5月9日未明に発生した火災により焼損したため、文化庁の指導を受けて財団法人美術院によって修復されて、境内奥の収蔵庫に安置されることとなり、現在は美術院によって模刻された地蔵菩薩像が本堂に安置されている。

第3代の建礼門院（平清盛息女、高倉天皇中宮、安徳天皇母）は、文治元年（1185）年9月に入寺し真如覚比丘尼と称した。源平の合戦に敗れた後、寂光院に侍女たちとともに閑居し壇ノ浦で滅亡した平家一門と、我が子安徳天皇の菩提を弔いながら、終生を過ごした。
平成12（2000）年の火災で焼失する前の本堂の内陣および柱は、飛鳥・藤原様式および平家物語当時の様式を改修の度ごとに残しながら後世に伝えられたもので、外陣は慶長8年（1603）に豊臣秀頼が片桐且元を工事奉行として修理させた桃山様式のものであった。また、その後江戸時代初頭には、豊臣秀頼や淀君、徳川家康らが再興に手を尽くした。現在の本堂は古式通りに忠実に復元したものである。